Fin dalla sua origine il Museo fu caratterizzato da una netta prevalenza di materiali archeologici, raccolti dal Vernarecci stesso nell'area di Forum Sempronii, la citta' romana che ha dato origine all'attuale Fossombrone. La "sezione archeologica" del Museo Vernarecci è oggi collocata in due ambienti, detti "vestibolo" e "Sala del teatro", della Corte Alta, l'imponente edificio voluto dal duca Federico da Montefeltro quale sua sede nella citta' metaurense. Di notevole interesse la serie di bronzetti e di statuette fittili provenienti dalla stipe del Tarugo (VI - IV sec. a.C.) nonchè le due teglie bronzee provenienti da Cignale Basso presso Isola di Fano (sec. V a.C.). Nell'ampia "Sala del Teatro", che nella parete di fondo conserva tracce di un fondale dipinto, sono esposti i materiali di eta' romana, provenienti in massima parte dall'area archeologica di Forum Sempronii (S. Martino del Piano) con importanti sculture dal I sec. d.C. al IV sec. d.C. Interessanti i rituali funerari documentati e i monumenti sepolcrali; fra questi ultimi si segnalano in particolare la stele a pseudoedicola dei Marii, con i ritratti dei defunti (fine I sec. a.C.), la stele dello speculator Orfius, ritratto a figura intera con le sue armi (I sec. d.C.) ed un elemento architettonico.
L’appartamento ducale situato nel corpo centrale della Corte Alta, caratterizzato dai soffitti lignei a carena di nave, ospita la Pinacoteca Civica, istituita nel 1901 da mons. Augusto Vernarecci. Il primo nucleo costituito da opere donate dallo stesso fondatore, si è successivamente arricchito con diverse donazioni, prima fra tutte quella della famiglia Rocchi Camerata Passionei, del 1906, al quale si sono aggiunte opere provenienti da altri lasciti e da chiese e conventi della città. Nelle sale sono esposti dipinti che documentano la pittura a Fossombrone e nel suo territorio tra il XVI e il XIX secolo. Tra tutti i pittori spicca la presenza del forsempronese Francesco Guerrieri (1589 – 1657). Sono inoltre presenti opere di altri autori, tra cui l'urbinate Federico Barocci e alcuni suoi seguaci, dell’urbaniese Domenico Peruzzini, di Giuseppe Diamantini nativo di Fossombrone ma lungamente attivo a Venezia, del fanese Sebastiano Ceccarini, di Sebastiano Conca, del cagliese di formazione romana Gaetano Lapis e ritratti di Francesco Podesti.
