La Pinacoteca è caratterizzata dalle opere dei pittori camerti che nel Quattrocento incontrarono fortuna in Italia e ai quali nel 2002 è stata dedicata una mostra di valenza internazionale: vi risaltano Olivuccio di Ciccarello con l’Imago pietatis, Arcangelo di Cola con la Madonna in trono col Bambino, Giovanni Angelo d’Antonio interprete (o precursore?) della pittura colta e raffinata di Piero della Francesca di cui si può ammirare, tra le altre, la splendida tavola dell’Annunciazione e Cristo in Pietà, il manifesto più sorprendente del Quattrocento marchigiano. Di Girolamo di Giovanni è stato ricostruito nelle sue dimensioni reali il ciclo pittorico a fresco della chiesa rurale di Patullo raffigurante le Storie della Passione.

Completano le raccolte civiche una collezione di vasi antichi di ceramica pesarese (secc. XVIII-XIX) e trentacinque splendide sculture di arte contemporanea del maestro Bruno Bartoccini (1910-2001), artista perugino, protagonista nella primavera del 2003, di una antologica di sculture, disegni, incisioni nell’Aula Crivelli del complesso di S. Domenico.

Le collezioni civiche, insieme a quelle diocesane, dopo il terremoto del 2016 sono esposte temporaneamente nell'edificio "Venanzina Pennesi" in via Macario Muzio n. 2 a Camerino.