Il museo ha sede nella Chiesa e nel Convento di San Francesco. Nella chiesa, opportunamente restaurata, è stata ricollocata parte dell'originario arredo, mentre gli annessi spazi conventuali sono stati destinati all'esposizione di dipinti, sculture e suppellettili provenienti da chiese del borgo e divenuti di proprietà comunale a seguito della confisca dei beni delle corporazioni religiose operata nel 1860 dal neonato Stato italiano.
Tra le opere di maggior pregio sono il gruppo ligneo di Deposizione databile tra il 1260 e il 1270, il gonfalone raffigurante la Madonna della Misericordia dipinto da Bartolomeo Caporali nel 1482, l'Annunciazione realizzata dal conrtonese Tommaso di Arcangelo detto il Papacello e da Vittore Cirelli nel 1532 e l'Immacolata eseguita nel 1551 dallo stesso Cirelli.
Consistente è la raccolta di tessuti, databile tra XV e XIX secolo, fra cui appaiono di particolare interesse sei "tovaglie perugine" in lino e cotone, nei tipici colori del bianco e dell'indaco, comprese tra XV e XVIII secolo.