Il percorso espositivo è articolato su due piani. Al pian terreno si trova la sezione lapidaria, con opere romane, paleobizantine, altomedievali e romaniche. Le tre sale dell'ala meridionale espongono frammenti di cibori, colonnine, plutei, capitelli, pilastrini, cornici, databili dal VI a IX secolo. I rilievi romanici sono ospitati nell'ultima sala al pian terreno, con raffigurazioni di animali tratte dai bestiari e pilastrini coevi, tutti risalenti al periodo tra il XII e il XIII secolo. Nel cortile interno si trovano lapidi in ebraico, provenienti dal cimitero della "stretta giudaica" e stemmi di varie epoche.

Il vano scale ospita la collezione Cernazai, con iscrizioni sepolcrali latine e greche provenienti dalla Dalmazia, tra le quali spicca un rilievo con una rappresentazione di una porta.

Il primo piano, diviso in sette sale, ospita i pezzi più pregiati del museo con la collezione longobarda ordinata cronologicamente. I manufatti dell'antica Forum Iulii, primo insediamento longobardo della zona, aprono l'esposizione, e sono soprattutto oggetti prodotti altrove e importati, ritrovati nelle necropoli di San Giovanni e di Cella, risalenti al VI e VII secolo.

In una saletta più piccola è esposto il suggestivo Sarcofago del duca Gisulfo (metà del VII secolo), con relativo corredo. Si tratta di un manufatto romano di reimpiego, rinvenuto nel 1874 in piazza Paolo Diacono.

L'ultima sala mostra la produzione longobarda nel periodo di contatto col mondo carolingio: tra le opere la Pace del Duca Orso, due reliquiari argentei del tesoro del Duomo e la croce astile di Invillino.