Il museo si compone di due grandi sezioni:

- il Museo Storico propriamente detto, che è collocato nel Palazzo del Laterano; esso conserva una serie iconografica dei Papi dal XVI secolo ad oggi; i reperti più significativi dei corpi militari pontifici, della Cappella e della Famiglia Pontificia, e dei vari cerimoniali papali non più in uso;

- il Padiglione delle Carrozze, che si trova nei Musei Vaticani, in cui sono conservate le testimonianze che riguardano la mobilità pontificia (le papamobili), ossia selle, portantine, carrozze, automobili, il tutto corredato da dipinti e fotografie.

Il biglietto di ingresso ai Musei Vaticani dà diritto alla visita dei Musei Vaticani e Cappella Sistina per il solo giorno di emissione e consente di visitare, entro i 5 giorni successivi (compreso il giorno di emissione), il Museo Storico e l'Appartamento Nobile del Palazzo Apostolico Lateranense in Piazza S. Giovanni in Laterano.