Fu edificata per ospitare la Compagnia della Santissima Nunziata, che aveva la funzione di compiere opere pie e accogliere i pellegrini. Numerosi furono gli artisti che lavorarono all'apparato decorativo della chiesa e all'originale soffitto a cassettoni decorati, di cui oggi non rimane nulla a causa di un incendio scoppiato nel 1700.
Tutte le decorazioni oggi visibili, tra gli stucchi dorati e le decorazioni con angeli, fiori e frutta, richiamano l’iconografia mariana. Vi sono anche diverse opere pittoriche di gran pregio, come la tavola ispirata al dipinto del Veronese, Le nozze di Cana, e un dipinto di Andrea Polinori, maggiore pittore del primo barocco a Todi, datato 1627, che raffigura Jacopone da Todi mentre contempla un crocifisso ligneo che tiene in mano.
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