L'oratorio è stato edificato nel secolo XIV e rimaneggiato nei secoli XVII e XIX e poi restaurato nel 1950. La chiesa, dalla semplice facciata cinquecentesca attribuita a Giovanbattista Aleotti.

Nel 1547 ebbe inizio la decorazione del ciclo pittorico per mano dei più grandi artisti dell’epoca come Benvenuto Tisi da Garofalo e Girolamo da Carpi, il Delaì e il Roselli. Questi prestigiosi artisti affrescarono le pareti interne dell’Oratorio con la storia del legno della Croce, che seguiva la Legenda aurea di Jacopo da Varagine, scritta nella metà del Duecento. Come un racconto scandito in sequenze cinematografiche, il ciclo inizia sulla parete a destra della zona presbiteriale e si conclude nella parete sinistra. Il Commissario della Confraternita commissiona a Francesco Scala la realizzazione di quadrature che modificano la partitura prospettica della sala. Attraverso le invenzioni pittoriche dello Scala (riproduzioni di partiture architettoniche fittizie), gli episodi del ciclo della Vera Croce appaiono come in una galleria.

Più antica è la Resurrezione (metà del XV secolo) della scuola di Pisanello, posta dietro l'altare. Vi sono anche opere di Van Noort e G. Boari.