La fontana fu eretta originariamente in epoca romana, sfruttando la provenienza dell'acqua da un pozzo distante circa 900 m, il cui condotto era costruito inizialmente in pietra ma fu poi sostituito con uno in ghisa. Fu completamente ristrutturata nel 1543 da Giovanni da Carrara, dopo i danni causati nel 1540 dai fuochi artificiali collocati nella vasca per festeggiare il Cardinal legato Giovanni Maria Ciocchi del Monte (il futuro papa Giulio III).

La fontana, in marmo bianco è un notevole esempio di architettura rinascimentale: ha una forma poligonale a tre tamburi e si articola in due vasche poligonali concentriche le quali appartengono al quattrocento e il un tamburo centrale, ricco di bassorilievi, è epoca romana. Esso sostiene la scultura della pigna. Sulle pareti della seconda vasca sono poste in circolo quindici cannelle. Le vasche sono costituite da pannelli inquadrati da pilastrini e colonnine.

La storia della fontana è documentata dalle numerose lapidi e dalle scritte commemorative apposte sui suoi tamburi: una prima lapide ricorda “Pauli III pont. Max Munus, Anno Gratiae MDXXXXIII”, quale ringraziamento al pontefice per i lavori di restauro del 1543. Ma la testimonianza più famosa è quella lasciata da Leonardo da Vinci nel corso di una sua visita a Rimini: su un pannello della fontana è incisa la frase che pronunciò, colpito dall'armonia delle fontanelle: “Fassi un'armonia con le diverse cadute d'acqua, come vedesti alla fonte di Rimini, come vedesti addì 5 d'agosto 1502”.