La sede storica dei Capitolini è costituita dal Palazzo dei Conservatori e dal Palazzo Nuovo, edifici che affacciano sulla michelangiolesca Piazza del Campidoglio.

L'opera forse più famosa che vi è conservata è la statua equestre di Marco Aurelio; quella al centro della piazza è una copia, mentre l'originale, dopo essere stato sottoposto a lavori di restauro, è ora collocato nella nuova aula vetrata, l'Esedra di Marco Aurelio, nel Giardino Romano, dietro Palazzo dei Conservatori.

La visita nell'altro edificio dei musei, il Palazzo Nuovo, è compresa nello stesso biglietto di entrata; vi si può accedere sempre dalla piazza o da una galleria sotterranea scavata (Galleria di congiunzione) negli anni trenta e attualmente allestita come Galleria Lapidaria che dà accesso anche al Tabularium e unisce i due edifici. Qui si trova la pinacoteca dei musei, la collezione conserva dipinti di Caravaggio, Tiziano, Rubens, Annibale Carracci, Guido Reni, Guercino, Mattia Preti, Pietro da Cortona, Domenichino, Giovanni Lanfranco, Dosso Dossi e Garofalo. 

Ma vi si trova anche il simbolo della città, il bronzo della Lupa capitolina, a lungo tempo ritenuta un'opera etrusca del V secolo a.C. e solo recentemente ritenuta da alcuni restauratori come risalente al XII secolo; con molta probabilità la statua originaria non comprendeva i gemelli della leggenda Romolo e Remo, che sembra furono aggiunti nel Rinascimento. La famosa colossale testa di Costantino I, visibile nel cortile, risale invece al IV secolo. Un'altra scultura in bronzo è il Cavallo dal vicolo delle Palme.

Capolavoro della scultura medievale è il Ritratto di Carlo I d'Angiò di Arnolfo di Cambio (1277), il primo ritratto verosimile di un personaggio vivente scolpito in Europa che ci sia pervenuto dall'epoca post-classica.

Qui vennero col tempo esposte altre e numerose collezioni storiche, come la Protomoteca (collezione di busti ed erme di uomini illustri trasferiti dal Pantheon al Campidoglio, per volontà di Pio VII nel 1820); la collezione del cardinale Alessandro Albani; quella donata da Augusto Castellani nella seconda metà dell'800, costituita da materiali ceramici arcaici (dall'VIII al IV secolo a.C.), di area prevalentemente etrusca, ma anche di produzione greca e italica.