Il percorso ha inizio dall'Antiquarium, dove sono presenti importanti testimonianze lapidee, reperti di epoca umbra e romana, reperti e corredi funebri provenienti dalla necropoli di epoca longobarda (VI-VII sec. d.C.) rinvenuta nel territorio. La sezione dedicata alla Città conserva diverse testimonianze della vita pubblica, come il “bussolo del sì e del no” del XVIII sec.

La Pinacoteca è distribuita su tre sale, accoglie opere di straordinario interesse storico-artistico del periodo medievale e rinascimentale. Tra i dipinti esposti si segnalano una Madonna col Bambino di Bernardino di Betto detto Pintoricchio e opere di Giovanni di Corraduccio. Pregevole è la grande pala d'altare di Giovanni di Pietro detto lo Spagna, alunno e coetaneo del Perugino, raffigurante l'Incoronazione di Maria tra angeli, San Francesco e Santi.