L'edificio fu costruito nel 1285-1295 come cappella privata dell'attiguo palazzo del Popolo. Nel 1399 vi fu trasferito un venerato crocifisso ligneo (Crocifisso di Castelvecchio), proveniente dalla pieve dei Santi Giusto e Clemente: per l'occasione la cappella fu ampliata e dotata della cancellata in ferro battuto del senese Conte di Lello. Nei primi decenni del Quattrocento l'oratorio si arricchì degli affreschi sulla volta e sulle cappelle laterali, mentre un secolo dopo era eseguito da maestranze fiorentine il grandioso altare ligneo con pannelli dipinti dallo Spillo, in quegli anni attivo a San Miniato. La costruzione dell'altare adempiva un voto dell'Opera del Duomo per la fine della pestilenza del 1527. All'interno si accede da un piccolo portale sormontato da una terracotta con Cristo in pietà.

Una bella cancellata in ferro battuto battuto chiude il presbiterio ed è opera di Conte di Lello Orlandi (XIV secolo). Le pareti e la volta a vele sono ornate da affreschi del primo Quattrocento con Storie della vita di Cristo. Nelle vele si trovano medaglioni con gli Evangelisti, Re David e la Sibilla Eritrea. Sulla parete est la Natività con l'annuncio ai pastori, una frammentaria Strage degli Innocenti, l'Adorazione dei Magi e la Presentazione al Tempio. Sull'altro lato l'Ultima Cena, Cristo nell'orto, l'Arresto di Cristo e la Flagellazione. Gli studi più recenti circoscrivono l'opera al 1413 circa e alcuni documenti riferiscono almeno una parte dei dipinti al pratese Arrigo di Niccolò. Accanto a lui operarono altre mani, tra cui forse quella del conterraneo Pietro di Miniato.

La parete di fondo è occupata da un ricco altare cinquecentesco di legno dorato e intagliato, che conteneva il crocifisso. L'ancona, a più riquadri, è opera di Francesco d'Agnolo, il fratello di Andrea del Sarto. Vi sono rappresentati, nei vari riquadri, San Miniato con la spada, San Genesio musico, l'Angelo annunciante e la Vergine annunziata, oltre a due Angeli adoranti. Negli scomparti della predella il Martirio di san Miniato, l'Andata al Calvario, la Deposizione e seppellimento di Cristo, il Noli me tangere e il Martirio di san Genesio. Si tratta di scene che completano quelle degli affreschi, con l'eccezione della Crocifissione che era rappresentata dalla scultura lignea.