La Collezione, disposta su due piani per un totale di circa mille metri quadrati di superficie espositiva, contiene un itinerario principale di visita, e sezioni specificamente dedicate alla grafica e alla medaglistica.

Sono esposte opere di arte sacra, donate da papa Paolo VI alla città, rappresentative di diverse correnti artistiche del Novecento: dipinti, sculture, incisioni di Marc Chagall, Henri Matisse, Georges Rouault, Renè Magritte, Salvador Dali', Giorgio De Chirico, Pablo Picasso, Giorgio Morandi, Lucio Fontana, Giacomo Manzù, Gino Severini.