Le prime notizie sulla Rocca Monaldeschi della Cervara risalgono al 1156 quando Adriano IV, in vista delle incursioni del Barbarossa, fece fortificare i centri sulla via Cassia. Anche a Bolsena si provvide ad edificare le mura di cinta e insieme ad esse venne costruita la torre principale della attuale rocca. Nel 1295 gli Orvietani riaffermarono il loro dominio su Bolsena attraverso la famiglia Monaldeschi e provvidero al restauro delle mura e alla edificazione delle altre tre torri.

Nell' aprile del 1990 sono stati inaugurati i locali del museo con l'esposizione dei resti dell'abitato villanoviano del "Gran Carro" e con la sezione dedicata alla pesca, mentre nel maggio del 1991 è stata ufficialmente aperta l'intera struttura museale con il completamento delle altre sezioni previste e con l'allestimento della sala degli scavi di Volsinii a cura della Scuola Francese di Roma.