Venne fatto costruire a partire dal 1618 da Ranuccio I, duca di Parma e Piacenza, che intendeva celebrare con uno spettacolo teatrale la sosta a Parma del granduca di Toscana, Cosimo II, diretto a Milano per onorare la tomba di san Carlo Borromeo, canonizzato nel 1610.

La realizzazione dell'opera venne affidata all'architetto Giovan Battista Aleotti, detto l'Argenta (1546-1636): venne costruito al primo piano del Palazzo della Pilotta di Parma, in un grande vano progettato come Salone Antiquarium ma sempre utilizzato come sala d'armi e come sede di tornei.

Il teatro venne completato nell'autunno del 1618 e dedicato a Bellona (dea della guerra, in omaggio alla prima destinazione dell'ambiente) ed alla Muse: a causa di una malattia che aveva colpito Cosimo II, costringendolo ad annullare il pellegrinaggio programmato, il teatro rimase inutilizzato per quasi dieci anni. Venne finalmente inaugurato il 21 dicembre del 1628, in occasione delle nozze di Odoardo, figlio di Ranuccio, con Margherita de' Medici, figlia di Cosimo.

L'Argenta si ispirò al Teatro Olimpico di Vicenza, costruito dal Palladio nel 1580, ed al Teatro all'Antica di Sabbioneta, costruito tra il 1588 ed il 1590 dall'architetto Vincenzo Scamozzi. Ospitato in un ampio salone (87 metri di lunghezza per 32 di larghezza e 22 di altezza), la cavea ad U è formata da quattordici gradini sui quali potevano essere ospitati circa 3000 spettatori: alla sommità della cavea sono due ordini di serliane, quello inferiore tuscanico e quello superiore ionico; il palcoscenico è lungo 40 metri, con un'apertura di 12 metri.

La struttura venne realizzata in legno (abete rosso del Friuli) ed interamente ricoperto di stucco dipinto per simulare il marmo (materiali caratteristici delle architetture effimere, quale doveva essere il Teatro Farnese). La decorazione scultorea (statue a soggetto mitologico in gesso, con anima di paglia) venne affidata ad una squadra di artisti guidata da Luca Reti; i pittori, guidati da Giovan Battista Trotti detto il Malosso, Lionello Spada, Sisto Badalocchio, Antonio Bertoja e Pier Antonio Bernabei, dovettero provvedere, oltre che alla decorazione delle pareti, anche a quella oggi perduta del soffitto.

Dopo la rappresentazione del 1732, il teatro decadde inesorabilmente: venne quasi completamente distrutto durante la II Guerra Mondiale, in un bombardamento degli Alleati del 13 maggio 1944. Fu ricostruito tra il 1956 ed il 1960, secondo i disegni originali con il materiale recuperato ed inserito come prestigioso ingresso della Galleria Nazionale di Parma.